Thema dieses Buches – des letzten, das Cassirer vor seinem Tode im Manuskript zum Abschluss bringen konnte – ist der Versuch, die Wiederkehr des politischen Totalitarismus, dem er selbst nur durch die Emigration ins Exil entkam, philosophisch zu begreifen, d. h. aus den Ursachen herzuleiten.
Das Buch beginnt mit einer Analyse der destruktiven Macht des mythischen Denkens. Untersucht werden seine Struktur, seine Beziehung zur Sprache, sein affektiver Charakter und seine soziale Funktion. Im Anschluss beschreibt Cassirer in einem ideengeschichtlichen Aufriss die Hauptlinien der politischen Theorien von Platon bis zum frühen 19. Jahrhundert, um dann im letzten Teil die Wiedergeburt des Mythos im 20. Jahrhundert zu behandeln.
Cassirer schließt, dass der politische Mythos nicht endgültig überwunden, sondern nur gezähmt" werden kann. Dazu kann die Philosophie beitragen, jedoch nicht, indem sie ihn durch rationale Argumente widerlegt, sondern indem sie ihn verstehen und so bekämpfen hilft.
Vom Mythus des Staates belegt, dass die in der Philosophie der symbolischen Formen entwickelte "Kritik der Kultur" auch den Rahmen für eine Theorie des Politischen absteckt und dazu nötigt, auf anthropologischer Ebene die Einheit von "animal symbolicum" und "zoon politikon" zu denken."